舞台是19世纪末。阿尔比恩王国由于共和革命而分裂。被巨大的墙壁分断的首都伦敦,东侧由王国、西侧由共和国统治,成为各国间谍活跃的暗影战争最前线。革命之后10年,王国名门梅菲尔女王校出现了以女高中生为伪装、身为共和国间谍而活动的5名少女。阻止了女王暗杀未遂事件,结束了在卡萨布兰卡休养的她们,接到了Control下达的新指令。以这一任务为契机,5名少女——Team白鸽开始被卷入动摇全国的巨大漩涡中——。
1発で戦艦を沈めるほどの絶大な威力を持った新兵器“ケイバーライト爆弾”。共和国は王国よりも先んじて開発に成功したものの、実用化された3発を何者かによって盗みだされ、王国側に運び込まれてしまった。一方、王国では王位継承権第三位のリチャード王子が新大陸から帰国。王位継承権第一位のエドワード王子をはじめ、同二位のメアリー王女、四位のプリンセスと共に、ロンドンに王位継承権者が集うこととなった。若き王子の凱旋で賑わうロンドンだったが、帰国パレードの最中、リチャードは何者かによって狙撃されてしまう。混乱が始まる情勢で、コントロールからチーム白鳩に課せられた任務は、ケイバーライト爆弾とその制御装置の捜索と奪還。アンジェ、ドロシー、ちせは爆弾窃盗にかかわったとされる男の家に向かうこととなる…。奪われた共和国の新兵器の行方と、王室に迫る危機。不穏な空気が、アルビオン王国を覆い始める―――
暗殺された王位継承権第一位のエドワード王子の葬儀が執り行われる中、アルビオン王国の貴族たちは王位継承権第二位のメアリー王女、同三位のアーカム公・リチャード王子のどちらが王位を継ぐか、ノルマンディー公がどう動くのか、という話題で持ち切りだ。アーカム公はプリンセスに、自分とノルマンディー公どちら側につくか問う。あらゆる民族が平等になる世界へと修正することを願いながらも、エドワード暗殺の黒幕であるアーカム公に、プリンセスは心が揺れる。そんな中、共和国のコントロールから王室の情勢を探るべく、アンジェとドロシーにメアリーの侍女として潜入任務が下る。王位継承権第一位となった重圧に押しつぶされ疲弊するメアリー。混沌とする王位継承の行方、アーカム公の陰謀がついに動き出す―。アルビオン王国に蠢く闇が、チーム白鳩を呑み込んでいく――。--------------------東西に分裂した架空のロンドンを舞台に5人の女子高生スパイの暗躍を描いた2017年放送のテレビアニメ「プリンセス・プリンシパル」のその後のエピソードを全6章で描く「プリンセス・プリンシパル Crown Handler」の第3章。王位継承権第1位のエドワード王子が暗殺され葬儀が執り行われる中、アルビオン王国の貴族たちの間では、王位継承権第2位のメアリー王女と第3位のアーカム公リチャード王子のどちらが王位を継ぐのか、そしてノルマンディー公はどう動くのかが話題となっていた。アーカム公はプリンセスに、自分とノルマンディー公どちらの側につくか迫る。そんな中、共和国のスパイ組織「コントロール」はアンジェとドロシーに、メアリー王女の侍女として王室に潜入し情勢を探るよう任務を下す。